В 1920-х годах принадлежал к «левому» крылу петербургских музыкантов, был председателем местного отделения Ассоциации современной музыки. В это время Шапорин общался с рядом известных писателей и художников. Так, для задуманной молодым композитором кантаты На поле Куликовом А.А.Блок написал и переделал некоторые свои тексты (замысел был осуществлен только в 1941). А.Н.Толстой и пушкинист П.Е.Щеголев написали для Шапорина либретто оперы Полина Гебль, которая тогда не была закончена и лишь в 1950-х годах приобрела законченный и сильно изменившийся вид под именем Декабристы. По просьбе К.А.Федина Шапорин написал главу «Симфония Никиты Карева» для романа Братья. К этому периоду относится также интересная и единственная в наследии композитора Симфония с хором (1932; хор вокализирует без текста), достаточно широко исполнявшаяся как в СССР, так и за рубежом; ее иногда трактовали как «советский аналог» Богатырской симфонии Бородина.
После образования Союза советских композиторов (1932) Шапорин в течение нескольких лет был заместителем председателя Ленинградского отделения. Затем переехал в Москву и с 1939 до конца дней преподавал композицию и инструментовку в Московской консерватории; среди его учеников немало известных музыкантов, в их числе Н.Н.Сидельников, Р.К.Щедрин, Е.Ф.Светланов. В 19501960-х годах занимал видные посты в руководстве Союза композиторов.
Наибольшей известностью из созданного Шапориным пользовались выразительные, в классическом стиле романсы на стихи Пушкина (в особенности Заклинание, 1937) и Блока (цикл Далекая юность, 1939), а также произведения вокально-симфонического жанра симфония-кантата На поле Куликовом (1939; на стихи Блока, М.Лозинского, С.Дрожжина), в значительно меньшей степени оратория Сказание о битве за Русскую землю (1944), кантата Доколе коршуну кружить? (1963). Для ораторий и кантат Шапорина характерно обращение к историческим темам, т.н. эпический тип драматургии, монументальность форм и пафосность, вообще говоря, идущая от русской классической традиции, но иногда сползающая в типично советскую патетику. Примерно в том же стиле выдержана и единственная опера Шапорина Декабристы (завершена в 1953), которая многими своими чертами напоминает скорее ораторию.
Умер Шапорин в Москве 9 декабря 1966.